極端な出来事による進化

Contents

要旨
1. はじめに
2. 範囲と規模
3. 生理学の進化
4. 新しい環境で釣りをする
5. 鳥類の人口統計学
6. 植物集団の進化的反応
7. 種の相互作用と進化
8. 過去の教訓
9. 将来への予測と推測
10. 結論
競合する利益
資金調達

pubmed.ncbi.nlm.nih.gov/28483875

Evolution caused by extreme events

2017年5月8日オンライン公開。

pmcid: pmc5434096

要旨

極端な出来事は、地質学的および現代的なタイムスケールにおいて、進化の変化の主要な原動力となりうる。その顕著な例が、極端な火山活動や小惑星の衝突による大量絶滅後の進化の多様化である。現代における生物の進化は、遺伝的変化、環境的摂動、あるいはその両方から生じる、漸進的かつ段階的な過程と見なされるのが一般的である。しかし、現代の環境は時として、熱波、洪水、ハリケーン、干ばつ、害虫の発生などの強い摂動を経験する。このような極端な現象は生物に強い淘汰圧をかけ、化石記録に記録されている劇的な変化の小規模な類似体である。極端な事象は稀であるため、ほとんど定義上、研究が困難である。これまでのところ、極端現象は進化的な帰結よりもむしろ生態学的な帰結に注目が集まっている。本論文では、2種類の極端な環境擾乱に対応した現代の進化について、いくつかの事例研究をレビューする。進化は、極端な出来事が群集組成を変化させるときに最も起こりやすい。長期的な野外調査において、稀な事象に対応した進化的変化に備えることを研究者に奨励する。

本稿は、「極端な気候変動に対する行動学的、生態学的、進化学的反応」をテーマとした問題の一部である。

キーワード：適応、生理学、長期研究、絶滅

1. はじめに

地球上の生命の歴史は、生物学的多様性の一連の進化的拡大であったが、小規模または大規模な地球物理学的擾乱によって繰り返し逆転された[1]。擾乱は、地球内部の内因的なもの（火山など）か、地球外からの外因的なもの（地球外天体の衝突など）に起因する。直接的・間接的（気候的）な影響により、これらの壊滅的な出来事は、しばしば非ランダムに群集を壊滅させ、その結果、多様性の更新は、組成が変化した群集から始まり、新たな進化の方向性を示した[2]。

今日の人間活動は、近年の地質学的歴史において前例のない速度で大気中のCO2と地球気温の上昇を引き起こしており、それに伴って降雨パターンや種の分布も変化している。気候変動、CO2の増加とその直接的な生理学的影響、海洋の地下水塊の脱酸素化は、地球システムにおいて密接に関連しており、生物の個体群に同時かつ相乗的に影響を与えている。

気候変動に関する政府間パネル（IPCC）によると、地球温暖化に伴う極端な気候現象の発生確率も増加している[3-4]。このため生態学者は、干ばつ、暴風雨、異常な降雨、熱波、火災、海洋循環の急激な変化などによって、生態系群集がより頻繁に、あるいはより深刻に攪乱される可能性に警鐘を鳴らしている[3 ,5 –8]。実際、干ばつ[9]や洪水[10]に続いて、小規模かつ局所的なスケールで、この現象が定量化されている。

本稿の目的は、現代の極端な出来事が、生態系の変化だけでなく、進化の変化にもどのように関与しているかを考察することである[11 ,12]。まず、極端な出来事の規模と範囲について論じる。その後、生理学の役割、孤立した魚の個体群、島嶼の鳥、植物の個体群、植物と動物の相互作用に関する研究を概観し、地質学的歴史という実に長期的な文脈に戻る。極端な出来事に対応する現代の進化はほとんど研究されてこなかったが、それは単にそのような出来事自体が稀だからである。現代の進化を理解するには、短期的な摂動実験と、稀な事象を好機的に利用する長期的な研究を組み合わせることによって、より良いものになるだろう。

2. 範囲と規模

現代の進化に関する我々の調査は、気候や極端な出来事が進化に及ぼす影響に集中しているが、それに限定されるものではない。その範囲は、極端と事象という言葉の扱い方によって決まる。極端な出来事とは、生物が経験する通常の現象範囲の限界に近いか、限界に達しているか、限界を超えているものであり、定義上ほとんど稀なものである。100年に2度しか記録されない最高気温は、極端であると同時に稀である。一方、夏の最高気温や冬の最低気温は、1年の中では極端であるが、長期的な極大値や極小値と比較すると、どの年においても例外的なものではないかもしれない。そのため、「極端」を時間的な文脈で捉えることが重要である[13]。

私たちはプロセスとイベントを区別する。プロセスは時間を通じて連続的であるのに対し、イベントは発生である。種分化は過程であり、突然変異は出来事である。気温の上昇はプロセスであるのに対し、最高気温は1回の出来事である。Benderl et al.[14]は、自然または実験的な環境に対する摂動を離散的（パルス）または長期的（プレス）のいずれかとして記述する際に、同様の区別を行った。異常な事象（例えば、1982～1983年のエルニーニョ）がかなり長期間（9カ月間）継続した場合、プロセスと事象、長期化か個別化かの区別は曖昧になる[15]。これは、イベントの時間的スケールとコンテクストの重要性を示すもう一つの例である。

気候モデラーは、地球が温暖化するにつれて極端な気候の頻度が増加すると予測している。そして、平均気温が上昇するにつれて、極端な気候はさらに極端になり、頻度が高くなる可能性がある[3 ,9 ,16]。本号の他のいくつかの論文では、極端に焦点を当て、平均値や分散、漸進的な変化や傾向の過程には触れない。

極端な出来事として物理現象に注目するのは自然なことである。しかし、生物学的な事象もまた極端である可能性があり、これらは進化的な結果だけでなく、気候的な原因やその他の原因を持っている可能性がある。例えば、侵入種や移入種によるコロニー形成は、食物網のメンバー間の新たな相互作用をもたらし、移入種だけでなく、一部の居住種にも新たな選択圧力や進化的変化をもたらす可能性がある。2つ目の例は、絶滅によって引き起こされる進化である。ペルム紀の終わりに起こった大規模な火山活動による大量絶滅と、白亜紀の終わりに起こった追加的な絶滅は、生き残った生物の強力な進化的反応を引き起こし、主要な新しい生物群が発生し、増殖した[2]。極端な出来事そのものが進化を引き起こしたのではなく、進化を促進する条件を整えたのである。一部の種の絶滅によって促進された進化は、気候変動にさらされる現代の生物群集では、検出されていない要因かもしれない。

時間における極端な出来事は、空間における極端な出来事と連動することがある。例えば、生物が水、熱、化学環境に対する生理的耐性の限界に遭遇するのは、通常の地理的境界線上、あるいは境界線を越えて新しい環境に入ったときであり、そのとき強い淘汰を受ける[18]。その一例が、海に適応した魚、例えばトゲウオの淡水への侵入である[19]。もうひとつはその逆で、淡水生物による海洋環境への侵入である[20]。第三の例は、乾燥した陸上環境に、中山間地域に適応した生物が侵入することである。これは節足動物、爬虫類[21]、植物[22]、その他の分類群の歴史の中で何度も起こったに違いない。地理的分布の周縁部における環境条件は極端である可能性が高い。そのような環境における制限因子の日内変動、季節変動、あるいは年変動は、境界に生息する生物に強い進化的圧力をかける[23 ,24]。こうした圧力は、ある境界では将来的に増大し、他の境界では緩和されると予想される。

生物が極端な環境条件にどのように反応するかは、その行動、極端な環境条件にさらされた前歴、表現型がどの程度可塑的であるか、適性に関連する形質が遺伝的にどの程度変化するか、寿命や分散（遺伝子フロー）などの人口統計学的要因[25]に加え、平均的な環境条件からの逸脱の大きさ、生物の寿命に対してこれらの条件がどの程度持続するかにも一部依存する。極限状態における環境変化の速度と持続時間は、その結果が絶滅なのか、地理的分布の変化なのか、あるいは局所的な進化と持続なのかを決定する上で、変化の大きさよりも重要かもしれない[20 ,26 –28]。

私たちは、環境イベントと個体群の反応を伝統的に区別している。生態学者、特に異常気象が植物に及ぼす生態生理学的[11]または生態系レベル[29]の影響に関心を持つ学者たちは、異常気象の定義に事象と応答を組み合わせている。これには、異常な事象に対す。る通常の反応の多くのケースを避けるという利点がある。さらに、運用上の定義は、比較のために非常に貴重である。われわれの課題は、極端な出来事に対する進化的反応を特定すること、あるいはそれを予測することである。そのためには、正確な定義よりも、上に概説したような一般的な概念の方が有用である。将来的には、極端な事象は長期的な測定値の95パーセンタイルから外れた大きさの事象と定義されるかもしれない。

3. 生理学の進化

極限的な生物学的事象が生態学的・進化的に与える影響は、しばしば生物の行動と生理学を通じて媒介される[30 ,31]。行動学的回避は、しばしば移動する生物にとって環境の極限に対する防御の第一線であるが[32]、生理学的には、極限であるか否かにかかわらず、環境変動をパフォーマンスとフィットネスに変換するのに役立つ。このように行動と生理は、環境からの挑戦に対する重要なフィルターであり、バッファなのである。

異常気象は、環境資源を枯渇させ、生理的速度を変化させ、ストレスを誘発し、死亡率を上昇させ、さらには群集組成を入れ替えることによって、生理的パフォーマンスに影響を与える可能性がある（§6）。そうすることで、個体群の遺伝的構成だけでなく、選択的要因も変化させることができる。死亡に伴う遺伝的変異がランダムに減少する場合、その極端な出来事は将来の適応進化を遅らせるが、死亡が選択的であれば、その出来事は将来の耐性を高めるかもしれない[31 ,33 ,34]。

生理学の急速な進化的変化を記録しているフィールド研究のほとんどは、緩やかで持続的な環境変化（気候温暖化など）に対する反応であるため、極端な出来事の関与は不明である。しかし、生理学的耐性形質に関する遺伝的変異は多くの実験室研究から明らかになっており、自然界における極端な出来事に対する進化的応答が可能であることを示唆している。例えば、実験室（およびメソコスモ）での淘汰実験では、生物に急激で永続的な環境条件の変化を経験させるが、その結果、生理学的な変化が急速に起こる[35]。同様に、実験系統を毎世代極端な温度にさらす人工淘汰実験も、一般的に耐暑性の増加をもたらす。その結果、このようなプロトコルでは、実験系統の遺伝的体質が極端な状態になる前の状態に戻るのを防ぐことができる[34]。最も重要なことは、どちらのタイプの実験的進化も、行動回避の選択肢を排除し、他の選択的要因（例えば捕食者）の関与も排除することである。驚くことではないが、進化した表現型は耐性が向上しているが、自然界では生存できないことが多い。このように、実験的進化は、生理学における極端な駆動シフトが実現可能であることを示しているが、より現実的な実験デザインが必要である。

野外での移入研究も、遺伝的変異が極端な出来事に対する選択的な生理学的反応を可能にするのに十分であることを示唆している。暑いカリブ海の島にトカゲを強制移入したところ、生存率は高温で比較的早く走る個体が最も高かった[38]。同様に、海産魚のトゲウオを（比較的低温の）淡水池に移したところ、3年以内に耐寒性が進化した。

最近、極端な事象の生理学的影響の可能性が、進化モデルを用いて検討された。そのひとつは、気温が高く、日射量が多く、風速が低い日に、潮間帯に生息するリンペットが高い死亡率に見舞われたことに端を発している[33]。統計モデル（「環境ブートストラップ」）により、まれに極端な事象のクラスターに挟まれた、穏やかな状態が長期間続く時系列が生成された。次に、熱伝達モデルによって環境変動を体温と熱ストレスリスクにマッピングし、対立遺伝子進化モデルの入力値として使用した。シミュレーションの結果、まれに発生する暑さによって、年間平均最高気温より5～7℃高い上限致死温度を持つヒメダカが進化することが示唆された。

最近、定量的遺伝モデルとその拡張版により、極端な耐暑性だけでなく、全体的な熱感受性に対する極端な気温の影響が調査された[31 ,34]。極端な事象がまれに（20年に1回程度でも）発生すると、耐暑性能曲線の形や位置が変化し、特に極端な事象が死亡や持続的な傷害を引き起こした場合や、行動回避や順化が阻害された場合に顕著であった。このモデルは、平均気温が緯度によって大きく変化するにもかかわらず、オーストラリア東部のショウジョウバエの耐暑性に浅い緯度勾配があることを正しく予測した。

極端な出来事に伴う大量死は一般的に報告されており、遺伝的変異を（おそらく選択的に）減少させるが、そのような出来事に伴う遺伝的シフトを記録したものはまれである。2011年春にヨーロッパで発生した猛暑では、ショウジョウバエの染色体逆位頻度が一過性に夏のような頻度にシフトしたが、これは生存者が比較的暑さに強かったことを示唆している[40]。同様に、2011年にカリフォルニア沿岸で発生した藻類の大発生が、アワビ（Haliotis rufescens）の大量死と遺伝的シフトを引き起こしたことが示唆されている[41]。

極端な出来事の進化的影響に関する研究の理想的なデザインは、要因統制実験を採用することだろう。極端な事象を経験する個体群の一部だけで、生理学的感受性、行動、人口統計学、そしてその遺伝的基盤をモニターするのである。極端な出来事の前、最中、後にすべての個体群をモニターし、理想的にはその後、独立した極端なエピソードが発生したときに、別の個体群を用いて「実験」全体を再現する。このような理想的な研究は、極限現象が発生しそうな場所（およびその近辺の保護された場所）で、間隔をあけて意図的に組織を採取することで近似的に行うことができる。あるいは、関連性のない理由で個体群を繰り返しサンプリングしている研究は、極端な事象を利用することができる[40 ,42]。このような研究は、遺伝学的情報があれば最も有用である。

4. 新しい環境で釣りをする

現代における個体群の進化の最初の例は、過去における地球物理学的摂動（§8）との関連性を提供し、プレス摂動に反応した進化を例証するものである。1964年3月27日、北米で観測史上最大の地震が発生した。この地震はプリンス・ウィリアム湾とアラスカ湾の島々を3.4mも隆起させ、海洋生息域から淡水池を作り出した。スティッキルバック（Gasterosteus aculeatus）は海洋環境からこれらの池の多くに入植した。その後の進化は 2005年と2011年、つまり池が植民地化されてから25～50世代後に採取されたサンプルから、いくつかの個体群の詳細なゲノム研究によって記録された。この短期間に、表現型的にも遺伝学的にも分岐した。環境擾乱は1日で終わり、反応は50年もかからなかった。

遺伝学的再構成により、淡水個体群はミドルトン島とモンタギュー島に以前から存在した淡水個体群からではなく、海洋個体群から数回派生したことが確認された[43]。ミドルトン島の6つの新しい個体群は互いに急速に分岐し、さらに近隣の海洋個体群からも、独立して並行して分岐した。これは、淡水個体群間や、淡水個体群と海洋個体群との間で遺伝子交換が繰り返されているにもかかわらず起こったもので、表現型や遺伝的変異の不一致によって示された。反復的な側板数の減少は、採餌、防御、遊泳に使われる形質の変化を伴っていた。すべての形質には遺伝的基盤があることが知られているため[44 ,45]、新しい環境に対する反応は遺伝的なものであり、表現型だけではなかった。これらの形質はよく研究されており、その変化は淡水環境への適応について知られていることと一致している[46 ,47]。

その変化の早さと大きさには目を見張るものがある。Fst分析によると、1964年以降に形成された淡水個体群は、13,000年前に形成された本土の氷河期後の古い淡水個体群とほぼ同程度に、海洋の祖先から分岐していることが示された[43]。この新しい発見は、ほとんどの進化は新しい生息地で急速に起こることを示唆している。この例は、数十年にわたる長期的なプロセス、あるいは数千年規模のパルス的な出来事と考えることができる[14]。化石記録における断続的平衡の支持者も、初期の急速な進化とその後の停滞について同様の主張をしている[48]。

5. 鳥類の人口統計学

個体群統計学的研究は、進化を調査するための強力で直接的な方法であるが、極端な環境イベントが進化に及ぼす影響を評価するためには、長期にわたる必要がある[13]。このような事象は、比較的に安定した、あるいは漸進的な環境変化の長い期間を中断させる、パルス的な摂動である[8]。

最初の、日和見的で短期的な研究は、1898年2月にロードアイランド州プロビデンスを例外的な氷雪嵐が襲った後、Bumpus[49]によって実施された。Bumpusは地面に落ちていた136羽の移入家スズメ（Passer domesticus）の標本を採集し、生き残った72羽と死んだ64羽を測定した。生き残ったオスは比較的大きく、生き残ったメスは中間の大きさであった。ツバメに関するより最近の研究[50]とともに、この研究は、極端な気候変動に対応して自然淘汰が起こったことを示唆している。しかし、両者とも、同じ時期または異なる時期に採取された標本から生存パターンを解釈することの難しさを露呈している[51 ,52]。淘汰の役割、淘汰された形質の遺伝、世代を超えた進化的反応を推測するには、縦断的研究が必要である。

ガラパゴスの小島ダフネ・マジョール島におけるダーウィンの地上性フィンチ（Geospizaspp.）の40年にわたる調査（1973-2012）において、2つのタイプの極端な気候現象が発生した。最初の年は1982年から1983年にかけての極めて強烈で長期にわたるエルニーニョ現象で、島には1.3mの雨が降った。サンゴコアのデータによると、今世紀で最も激しく、おそらく400年間で最も極端な現象であった[53]。大量の雨は、植生の構成に変化をもたらし、小さくて柔らかい種子を作る植物が優勢になった。この変化は、1985年の干ばつで雨がわずか4mmしか降らず、餌が不足した際に、中型のグランドフィンチ（Geospiza fortis）の生存に選択的な影響を与えた。2つ目の極端な出来事は、2年間の干ばつ（2003～2004）であった。大きなクチバシを持つGeospiza fortisは、大型の地上性フィンチであるG. magnirostrisに、減少しつつある大型種子の供給をめぐって競り負けた[54]。

形態形質は遺伝性が高いため、その都度自然選択に応じて進化が起こった[54 ,55]。特に、くちばしの大きさに大きな影響を与える遺伝子（HMGA2）の2つの変異体は 2004年から2005年にかけて自然選択の結果、予想された方向に頻度が変化した[56]。環境の極端さが進化に及ぼす影響については、あまり予測できない[57]。一度に何が食環境を構成し、いつ大きな摂動が起こるかには偶然の要素があり、それゆえ進化は部分的に確率的である。極端な出来事は、それが起こった時の環境の状態によって、穏やかな影響もあれば強い影響もある。例えば、干ばつの始まりで種子が豊富だった2003年には、フィンチの死亡率が高かったにもかかわらず、くちばしの大きさに関する選択は起こらなかった。自然淘汰が起こったのは、干ばつが長引き、餌が不足した2年目の2004年のみであった。同様に、他の唯一の2年干ばつ（1988-1989）でも淘汰は起こらなかったが、これはその前年（エルニーニョ）の1987年に種子が豊富に生産されたためである[15]。

単発の事象だけでなく、極端な事象の組み合わせ[5 ,7]が、進化を許容したり引き起こしたりすることで、異常に強力な要因になる可能性がある。1980年代にダフネ・メジャー島で、長期的な結果をもたらした2つの無関係でありえない出来事が起こった[15]。1つ目は、1981年に1羽のハイブリッド雄のグランドフィンチ（G. fortis×G. scandens）が移住してきたことである。G. fortisと交配して子孫を残した。2003年から2004年にかけての干ばつにより、この新系統は兄弟と姉妹の2個体に減少し 2005年以降、彼らは互いに繁殖した。次の2世代は完全に内縁関係であったため、この系統は初期種として行動していた。第二に、1982年に2頭のメスと3頭のオスがダフネに移住し、その年の終わりに繁殖個体群を確立した。19世紀末に博物館のコレクターが群島の全島を訪れ、フィンチ種の分布を記録して以来、群島の他の場所では確認されていないため、この2つのコロニー形成は注目に値する。1982年から1983年にかけてのエルニーニョ現象が異常に長引いたことにより、生態系が異常に好条件となったことが、両種の繁殖成功の重要な要因であったことはほぼ間違いない。

この2つのコロニー形成は、当初は関連がなかった。20年後 2003年から2004年にかけての干ばつ時に、G. magnirostrisがG. fortisの大型個体群のほとんどを競合的に排除することによって、雑種系統の運命を決定づけたことにより、つながりができた[54]。雑種系統は生態学的にG. fortisに類似している。エルニーニョ現象と、それが育んだG. magnirostrisの個体群がなければ、ハイブリッド系統は2004年以降存続できなかったかもしれない。これらの例が示すように、稀な異常気象が深刻で長期にわたる影響を及ぼすには、完全に一致する必要はない。

また、一般的に重要なもう一つの原則も示している。すなわち、プレス擾乱の結果として進化した個体群が、必ずしも元の状態に戻るとは限らないということである。G. フォルティスが2005年以降も平均して小さいままであったのは、フィンチ群集の構成が変化したからである。変化の主体であるG. magnirostrisとハイブリッド系統は、干ばつ後に急速に数を増やした。

6. 植物集団の進化的反応

多くの植物種では、種の範囲全体にわたる個体群が、過去の気候への適応の特徴を示している。このような種にとって重要な問題は、極端な事象を生き残り、急速な気候変動に対応し、絶滅を回避するために、その地域の個体群がその場で十分な速さで進化できるかどうかである[58 ,59]。この疑問は、森林樹木のような長命な種にとって特に重要であり、個体寿命の数十年の間に、急激な気候変動と組み合った極端な事象を稀に経験する可能性が高い。関連するデータは乏しい。大気中のCO2の増加が気候変動とどのように相互作用し、自然界における植物のパフォーマンスや進化の可能性に影響を与えるかについては、さらに知られていない。数少ない研究は、過去のデータおよび／またはバンクに保管された種子の復活研究を用いて、極端な出来事や数十年単位での気候温暖化の圧力に対する急速な進化的反応を実証している[42]。しかし、この適応速度が進化的な救済を可能にするのに十分であるかどうかは、依然として未解決の問題である。

極端な気候変動に対する植物の進化的応答に関する最も良い例の一つは、一年草のフィールドマスタードBrassica rapaの復活研究から来ている[42 ,60]。研究者らは、カリフォルニアの2つの個体群から、数年間雨が降った後の1997年と、数年間春の干ばつがひどかった後の2004年に、大量の種子を採取した。そして、1997年と2004年に採取した遺伝子型の集団サンプルを、共通の庭で一緒に栽培した。2004年の遺伝子型は、1997年の遺伝子型よりもコモンガーデンで有意に早く開花した。実験的な水操作により、早期の干ばつが開花を早めることが強く選択されたことが示され、観察された進化的変化が適応的であることが証明された。

これらのB. rapa集団は、時間的干ばつ適応のゲノム的特徴も示している[42]。Fst異常値を示す遺伝子をゲノムワイドにスキャンしたところ、1997年と2004年のサンプル間でアレル頻度に有意な時間的差異がある遺伝子が855個見つかった。その多くは、開花時期や干ばつ応答への関与を示唆するアノテーションを持っていた。しかし、両集団で対立遺伝子頻度の平行移動を示したのは11遺伝子だけであった。従って、2つの個体群における干ばつへの急速な適応は、ほぼ独立した軌跡をたどって起こったと思われる。

極端な気候変動は、樹木のような寿命の長い植物に強い淘汰エピソードをもたらす可能性がある。例えば 2003年の猛暑と干ばつは、フランスの一般的な庭園での実験において、ダグラスモミ（Pseudotsuga menziesii）の選択的枯死をもたらした[61]。生き残った樹木は、枯死した樹木よりも幹材密度、環密度、晩材密度が高かったが、これはおそらくこれらの形質が干ばつに強い水理特性を付与したためであろう[61]。これらの形質が遺伝性であるとすれば、この極端な出来事による強い選択が、急速な進化的反応をもたらした可能性がある。複数の個体群に由来する樹木の遺伝子型を複数の場所で共通の庭園で栽培する林業産地試験の長期モニタリングは、極端な気候現象に反応する選択的死亡の遺伝的基盤を調査する絶好の機会を提供する可能性がある[62]。

長期的な研究により、多くの植物種が10年単位で気候変動に対応して表現型が変化していることが明らかになった。問題は、この表現型の変化のどれだけが表現型の可塑性なのか、それとも適応進化なのかということである。Andersonl et al.[63]は、コロラドロッキー山脈における38年間の開花フェノロジーの野外観察から得られたデータと、多年草のマスタードBoechera strictaを用いた量的遺伝学的野外実験における選択と遺伝率の測定とを組み合わせた。彼らは、開花を早める強い選択が観察され、この選択に対する進化的応答が、長期野外研究で観察された表現期の早まりの20%以上を占める可能性があると予測した。

他のいくつかの研究では、急激な気候変動に対応した植物個体群の現代的進化が明らかにされている。Nevol et al.[64]は、一般的な庭での復活実験を用いて、イスラエル全土の野生の穀物集団において、1980年から2008年にかけて開花時期が早まるという急速な進化を実証した。Thompsonl et al.[65]は、地中海沿岸の野生タイム（Thymus vulgaris）の個体群において、最近の厳しい凍結現象の減少に伴い、霜に弱いが夏の乾燥には強い表現化学型の頻度が増加していることを観察した。

植物個体群における適応進化は、現代の気候変動のペースに追いつくのに十分な速さなのだろうか？この疑問は、さまざまな気候のアクセシオンを、その気候の範囲にまたがる一般的な庭園に植え付ける、産地試験実験によって解決することができる。Wilczekl et al.[66]は、一年草であるシロイヌナズナの地理的に多様な接種のバンク種子を用いて、この種のヨーロッパの気候範囲にまたがるコモン・ガーデン実験を行った。彼らは地域の気候に歴史的に適応してきた証拠を発見したが、野外実験の年は過去の平均と比べて異常に暖かかった。その結果、歴史的に気候が温暖であった低緯度地域からの接種は、現地の遺伝子型よりも高いフィットネスを示した-極端な年における適応の遅れ[58]の一例である。McGrawl et al.[67]もまた、アラスカの気候勾配を横断する長命なスゲEriophorum vaginatumの相互移植実験において適応の遅れを観察した。種子は1980年に植えられ、1993年のセンサスで局所適応が実証された。しかし、2010年にこの実験を再実施したところ、南から移植された遺伝子型の方が地元の遺伝子型よりも高い適応度を示した。これは、急激な温暖化によって地元の遺伝子型と新しい気候との間にミスマッチが生じたことを示唆している。

7. 種の相互作用と進化

極端な事象の進化的影響は、種の相互作用を通じて間接的に媒介されることが多い。パルス状およびプレス状の極端な事象は、群落内の複数の種の存在量を頻繁に変化させる[12]。このような変化は、相互作用、競争、拮抗的相互作用を混乱させる可能性がある。このように、異常気象は（共）進化ダイナミクスの強さと方向性を変えると予想される。

異常気象が種の相互作用にどのような影響を及ぼすかの一例が、草食性昆虫に見られる。気候の極端さが草食動物のパフォーマンスや個体群動態に影響を与えることは、数多くの研究で示されている。最も一般的な観察は、気温の上昇や干ばつなどのパルス状ストレスが草食動物の個体群発生に関連するというものである[68]。例えば、ヨーロッパでは2003年に前例のない熱波と干ばつに見舞われ、複数の昆虫種の大発生が発生した[69]。同様に、パタゴニアのノトハギ林における毛虫の個体群発生は、過去155年間の異常に暖かく乾燥した期間と関連している[70]。対照的に、長期化した（プレス）気候ストレスは、草食動物のパフォーマンスと個体数の減少につながることが多い[68]。このように、パルスとプレスの擾乱は、地域の草食動物の個体数を増加させることも減少させることもある。

草食動物はまた、新たな個体群や新たな宿主とのアソシエーションを形成するために生息域を拡大することによって、極端な出来事に対応することもある[12]。例えば南ヨーロッパでは、マツノマダラカミキリ（Thaumetopoea pityocampa）は、1972年から2004年にかけての気候温暖化に対応して、緯度方向の範囲を87km北上し、高度方向の範囲を230m拡大した[71]。2003年の記録的な猛暑の夏には、この種はこれまでの高度方向の範囲拡大に加えて、さらに33%高度方向の範囲を拡大した[72]。この拡大した範囲は持続し、T. pityocampaが新たな宿主植物を利用することを促進した。これらと類似の結果は、極端な気候変動が植物と草食動物の相互作用の生態系を劇的に変化させる可能性があることを示している。

最近の実験から、植物個体群は草食動物個体群の変化に応じて急速に進化する可能性があることが示されている。草食動物は植物の形質に対して強い淘汰を与えることが多く[73]、ほとんどの植物個体群は草食動物に対する植物の防御においてかなりの遺伝的変異を含んでいる[74]。したがって、極端な出来事によって草食動物の個体数が変化すると、その後の植物個体群に対する選択が変化すると予想される。この予測は、後述するように、草食動物の生息数を操作した野外実験でも実験的に裏付けられている。

最初の例では、Agrawall et al.[75]が殺虫剤を用いて、遺伝的に多様な月見草（Oenothera biennis）の実験的野外個体群を摂食する節足動物の密度を操作した。そして、これらの個体群の進化動態を4世代にわたって追跡した。集団は節足動物の数の操作に応答して、遺伝的・表現型の急速な分岐を示し、最も早い変化は第1世代で起こった。草食動物が存在する場合、植物個体群は開花を遅らせ、専門的な種子捕食者に対する化学的防御をより多く生産することで進化した。この操作は極端な気候変動の直接的な結果ではなかったが、草食動物の個体数の大きな変化が植物に急速な進化をもたらす可能性があることを明確に示している。

2つ目の例は、ヨーロッパ原産のウサギの放牧である。ウサギをはじめとする哺乳類の個体群は、しばしば個体数の循環を示すが、自然または人為的に促進された疾病は、個体数の急激な減少を引き起こす極端な出来事である。ウサギの場合、このような減少は、ヨーロッパとオーストラリアのウサギ個体群に持ち込まれた粘液腫ウイルスによって引き起こされる[76]。最近の証拠は、ウサギの放牧者の喪失に対応して植物個体群が進化する可能性があることを示している。Didianol et al.[77]は、イギリスの草原でウサギの有無を最長34年間にわたり実験的に操作した。その結果、複数の植物種が放牧の減少に対して、被害に対する耐性の低下、成長の鈍化、より直立した成長形態など、多様な形態学的・生活史的反応を進化させたことがわかった。これらの進化的変化は、放牧者がいなくなった後に複数の種で同時に起こったが、進化のダイナミクスは種特異的で収束的ではなかった。

以上のような証拠があるにもかかわらず、極端な出来事が種の相互作用の変化を通じて進化にどのような影響を与えるかについての理解には、大きなギャップが残っている。植物と草食動物の相互作用の場合、極端な出来事がしばしば個体数の変化につながることを示す説得力のある証拠がある。草食動物の生息数の変化が、植物の形質の急速な進化を引き起こす可能性があることを示唆する証拠も増えている。しかし、極端な事象と草食動物の個体群、そして植物の進化との関連を完全に示した研究はまだない。これらの関連性に必要な要素はすべて揃っているので、明確な実証は今後の研究の重要な目標である。

ここでは植物と草食動物の相互作用に焦点を当てたが、極端な事象はあらゆるタイプの種の相互作用の進化に影響を与える可能性がある。例えば、アブラムシはパルス的な熱ストレスを受けると、共生生物によって耐熱性の進化が促進される[78]。また、ダーウィンフィンチのくちばしの形は、干ばつ時の餌をめぐる種間競争に対応して進化する（§5）。このような極端な事象が進化に及ぼす間接的な影響は、その本質的な複雑さゆえに、これまであまり研究されてきておらず、気候、群集生態学、（共）進化を結びつける上で重要なフロンティアを示している。

8. 過去の教訓

地質学的記録から明らかなように、人類が経験した極端な気候現象は、地球の歴史を通じて記録されたもののごく一部に過ぎない。地質学的に極端な出来事から、私たちは何を学ぶことができるのだろうか？その規模の大きさゆえに、21世紀の問題との関連性は限定的なのだろうか？あるいは、あらゆるスケールの極端な気候現象に適用できるパターンの連続性を強調しているのだろうか？実際、地質学的に極端な事象は、人類がかつて経験したことのない速度で起こる気候変動に対する生物学的反応を予測するための最良の指針となるのだろうか？

絶滅は、地質学的に極端な出来事に対する最も一般的な反応である。もちろん、真核生物にとって絶滅は避けられないことであり、化石となった分類群が最後に姿を現すのは、多かれ少なかれ、新生代を通じて継続的に起こっている。このような「背景的」絶滅は、少なくとも部分的には、地質学者が容易に区別できないような些細な気候変動を反映しているのだろう。しかし、まれに、多くの種が同時に絶滅し、生態系の構造が破壊され、100万年単位の時間スケールで、生き残った種に新たな進化の機会がもたらされることがある。古生物学者たちは、過去5億年の間に5回の大量絶滅があり、さらに10数回の高度の絶滅があったと認識している[80]。これらはすべて、地球規模の急速かつ一過性の環境破壊を反映しているが、その原因も進化の結果も異なっている。

にもかかわらず、主要な絶滅現象にはいくつかの共通点があり、これらは私たちの環境の将来に対する懸念に関連している。第一に、絶滅の割合が高まったのは、気候が急激に変化した時であり、気温や降水量の絶対的な極大・極小の時ではない。変化が長期化した場合、地球システムの物理的・生物学的構成要素の両方が対応することができる。個体群は適応的に対応するか移動し、地球物理学的プロセスは環境影響を緩衝する。しかし、変化が急激な場合は、適応、移住、地球物理学的緩衝のすべてが困難になる。21世紀末に予想される気温は、地球史の大部分を特徴づける気温をはるかに下回るが、CO2、ひいては気温が上昇している速度は、過去6600万年の中でも特異なものである[81]。

地球システムの根底にある状態もまた、急激な環境擾乱の生物学的影響に影響を与えるようである。例えば、約4億4,500万年前のオルドビス紀の終わり近くに起こった大量絶滅は、短期間の氷河期と関連している[82]。更新世の氷河期に関連する海洋絶滅は比較的少ないのに、なぜオルドビス紀の氷床は広範な種の喪失をもたらしたのだろうか？妥当な答えは、更新世の氷床は、大陸が広範な緯度にまたがって配置され、海面が始生代の最小値付近にあった世界で拡大したということである。対照的に、オルドビス紀の氷河期は、歴史的に高レベルの大陸氾濫によって浸水した、孤立した、一般的に赤道直下の大陸を持つ世界で始まった。その結果、オルドビス紀の氷床による海水準低下は、更新世の海水準低下よりもはるかに多くの海洋底生生物の生息域を奪った。同時に、更新世の大陸分布は、気候変動に直面して、オルドビス紀に予想されたよりも効果的な移動を可能にした[82]。

他の絶滅エピソードも、一過性の環境擾乱の長期的背景の重要性を示唆している[83]。火山活動が亢進した他の時期と比較すると、ペルム紀末の大規模な火山活動による破滅的な生物学的結果は、ペルム紀後期の海洋の状態（半球状のパンタラ紀海洋における広範な地下の貧酸素症が、火山活動の気候的・生理学的影響を増幅させた[84]）と、火山噴火の場所（厚い原生代の炭酸塩に覆われたアルケアン地殻[85]）の両方に関連している可能性がある。また、白亜紀末のボライド衝突による独特の破壊的影響は、デカントラップ火山活動によってすでにストレスを受けていた世界を反映しているのかもしれない[86]。実際、北アメリカにおける完新世の大型哺乳類の絶滅は、拡大する人間集団と非類似植生を特徴とする急速な環境変化の複合的な影響を反映していると考えられている[87 ,88]。

このような地球深部史のワンツーパンチを、現代の出来事について主張されているプレスやパルスのダイナミクスと整合させるのは簡単ではない。とはいえ、より長期的な文脈が短期的な出来事に対する生物学的反応を条件づけるという考え方は、現代にも通じるものである。21世紀における「ヒット1」は、生息地の破壊、汚染、乱開発といった人間による直接的な影響であることは間違いないが、これらのプロセスと「ヒット2」である地球温暖化との相互作用は、まだ十分に解明も経験もされていない。地質学的な歴史は、「ヒット1」のストレスを緩和することで、新たな気候ストレスによる生物学的影響を最小限に抑えられる可能性を示唆している。良くも悪くも、これからの世紀は、地質学者が認識する極端な現象と、生態学的に観察される生物学的反応が合体する、またとない瞬間となるかもしれない。

大量絶滅の3つ目の共通点は、回復のパターンとタイムスケールにある。100万年単位の時間スケールで見ると、絶滅は重要な進化的配当をもたらす。すなわち、新たなイノベーションが新たな放射を促進する寛容な生態系である。哺乳類が恐竜の絶滅をきっかけに多様化したことは有名であり、白亜紀末の絶滅でアンモナイトが絶滅した後、海洋の有尾類が放射化した[89]。より一般的には、海洋生物群集の構造と組成における重要な古生代のシフトは、大量絶滅後の回復期に起こった。残念ながら、21世紀の絶滅が進化の配当となるタイムスケールは、我々にとっても我々の孫にとっても100万年先の未来である。

9. 将来への予測と推測

自然淘汰は数多くの種や環境で研究され、定量化されてきたが、将来の進化的変化を予測する根拠はまだ乏しい。その主な理由は、自然界における極端な出来事に対する生物の進化的反応に関する直接的証拠がほとんどないためである。なぜなら、生息地の利用、形態、生理、食性などにおいて観察される変化について、遺伝的説明と非遺伝的説明を区別するのに十分な情報が得られていないからである。遺伝情報の不足は、サンゴやプランクトンのような石灰質生物が、大気中のCO2レベルの上昇から生じる酸性度の増加によって危機に瀕している海洋環境において特に深刻である[91]。これらの生物の問題をさらに深刻にしているのが、強烈なエルニーニョ現象に伴う海面水温の極端な上昇で、魚類だけでなくサンゴの大量死も引き起こしている[92]。エルニーニョ現象は、今後ますます激しさと頻度が増すと予想されており[16]、海洋生物が絶滅との戦いの中で進化的な対応が可能かどうかという未解決の問題がある[90 –92]。

極端な気候変動が進化に及ぼす影響を予測する試みは停滞しており、緩やかな気候変動に直面して将来の進化的変化（レスキュー）を促進する要因を特定する以上の研究を進めたものはほとんどない。変動する気候を経験する生物はすでに変化に適応しているため、変動する気候、大規模で広範かつ相互に連結した個体群、大量の常在遺伝的変異を持つため、大規模で広範かつ相互に連結した個体群、そして進化的応答が迅速である可能性があるため、短い世代時間という3つの重要な要因がある。

極端な出来事によって引き起こされる進化について学ぶために、将来予測不可能に生じる機会を利用するためには、どのように準備すればよいのだろうか。長期的な野外研究は、最も有望な方法である[11 ,13 ,29]。スティクレオバクの新しい個体群（§4）の場合のように、事象が発生した後に日和見的に、あるいはダーウィンのフィンチ（§5）の場合のように、事象が発生する前に情報を得ることができる適切なシステムで、前向きに研究することができる。世代を超えた研究が可能で、過去に急速な進化を遂げたことが知られており、急速に変化することが知られている環境に生息している生物が適している。プロジェクト・ベースライン[62]がバンクに保管している種子のように、現在の個体群からサンプリングした遺伝子型を人工的に保存しておくことも、将来の極端な出来事における進化の変化の復活研究にとって重要であろう。

10. 結論

自然界における進化的変化を、極端な気候変動と明確に結びつけることができる例はほとんどないが、本稿で述べたような多くの理由から、微視的な進化的反応は広く見られると考えられる。緩やかな気候変動と極端な出来事の両方に直面する個体群の潜在的な回復力を予測するには、生態学と進化学を組み合わせた研究プログラムが必要である。